Um Sonic ein für alle Mal zu besiegen, plant Dr. Eggman, sich die Macht von sechs furchteinflößenden Kreaturen, den Schrecklichen Sechs, zu nutze zu machen. Doch als sich die Schrecklichen Sechs gegen ihren neuen Meister wenden, muss Sonic sich mit seinem Erzfeind verbünden, um dem neuen Übel den Garaus zu machen. Dazu muss Sonic seine neuen Eigenschaften und Farbkräfte nutzen, um über jegliches Terrain, ob in der Natur, innerhalb großer Bauten, oder sogar kopfüber, zu flitzen.